De 1925 a 1945, Tolkien fue profesor de anglosajón, ocupando la cátedra Rawlinson y Bosworth en la Universidad de Oxford y, de 1945 a 1959, profesor de lengua y literatura inglesa en Merton.
Era amigo cercano del también escritor C. S. Lewis y ambos eran miembros de un informal grupo de debate literario conocido como los Inklings. Tolkien fue nombrado Comendador de la Orden del Imperio Británico por la reina Isabel II el 28 de marzo de 1972.
Sus padres eran Arthur Tolkien y Mabel Suffield, ambos de Gran Bretaña. Contrajo matrimonio con Edith Mary el 22 de marzo de 1916 en Warwick. Tuvieron tres hijos y una hija.
Su esposa Edith murió el 29 de noviembre de 1971, a la edad de 82 años. Tolkien volvió a Oxford, donde falleció 21 meses después, el 2 de septiembre de 1973, con 81 años, y fue enterrado en la misma tumba que su mujer. Esta tumba, situada en el cementerio de Wolvercote, en Oxford, presenta los nombres de «Beren» y «Lúthien» para Ronald y Edith, respectivamente, extraídos de la famosa leyenda incluida en El Silmarillion acerca del amor entre estos dos seres de diferente naturaleza (la doncella elfa Lúthien y el mortal Beren.